У нематод C. elegans связь успеха пищевого поведения с запахом сородичей зависит от прошлого опыта

Нематоды Caenorhabditis elegans кормятся большими группами. При этом одни особи покидают участок кормежки раньше, а другие — позже, подъев все остатки. В серии экспериментов удалось показать, что поведение нематод при кормежке определяет их реакцию на запах феромонов сородичей: особи, первыми покидающие источник пищи, предпочитают ползти на их запах, в то время как задержавшиеся нематоды, наоборот, избегают его. Также ученые выяснили, что тяга к феромонам, которая ранее считалась врожденной, оказалась подверженной ассоциативному обучению и может изменяться в зависимости от контекста. По всей видимости, такое сложное пищевое поведение позволяет нематодам более эффективно использовать доступные пищевые ресурсы.

Естественный отбор не знает жалости — если ты не сможешь себя прокормить и защитить, дела твои плохи. В условиях жесткой внутривидовой и межвидовой конкуренции за ограниченный ресурс (а в природе почти всегда ресурсы — пищевые, территориальные и т. д.  — ограничены) стратегии пищедобывательного поведения непрерывно меняются и совершенствуются. При этом оказывается, что иногда популяция способна достигнуть большего успеха, если разные особи проявляют разные типы пищевого поведения, — такая вариабельность может снизить локальную конкуренцию за еду.

Примером такой ситуации является сильно неравномерное распределение пищи в пространстве. В этом случае перед добытчиками возникает дилемма: остаться на месте, подъедая все дочиста, или отправиться в дальнейшие путешествия в поисках новых источников пропитания. И тут важно правильно оценить ситуацию, ведь если на участке кормятся сразу много сородичей, то конкуренция за ресурс обостряется по мере его исчерпывания. Теоретические расчеты показывают, что в таких случаях, отправляясь на розыски новой еды, «разумнее» оставлять источник пищи слегка «недоеденным» (N. Aubert-Kato et al., 2015. The Hunger Games: Embodied agents evolving foraging strategies on the frugal-greedy spectrum). При этом возможно сосуществование особей с разными вариантами пищедобывательного поведения: одни уничтожают ресурс до последнего, а другие не задерживаются на одном участке надолго (S. Richards et al., 2000. Grazers and Diggers: Exploitation Competition and Coexistence Among Foragers with Different Feeding Strategies on a Single Resource).

Именно такая картина наблюдается, например, у личинок дрозофил Drosophila melanogaster: в опытах, когда их высаживали в чашки Петри с питательным субстратом, некоторые особи оставались на одном месте, подъедая субстрат вокруг себя, а некоторые довольно активно ползали — видимо, в поисках мест «повкуснее» (M. Sokolowski, 1980. Foraging strategies of Drosophila melanogaster: a chromosomal analysis). В естественных популяциях встречаются обе эти стратегии, что обусловлено генетическими отличиями особей.

Диверсификация пищевого поведения наблюдается и у другого излюбленного модельного вида ученых — почвенных нематод Caenorhabditis elegans. В природе C. elegans кормятся большими группами на недолговечных бактериальных сообществах, развивающихся на гниющих растительных остатках. Эти бактериальные «поселения» распределены неравномерно (пятнами), поэтому поиск нового источника пищи требует определенных энергетических затрат со стороны нематоды, решившей этим заняться.

При перемещении в пространстве нематоды ориентируются на химические и физические характеристики среды. Немалое значение имеют феромоны — вещества, непрерывно секретируемые самими нематодами в ходе их жизнедеятельности (они получили название аскарозиды, см. A. H. Ludewig, F. C. Schroeder, 2013. Ascaroside signaling in C. elegans). Повышенная концентрация феромонов в среде говорит о большой плотности нематод на участке, и черви могут использовать эту информацию «по назначению» — в том числе, и при поиске пищи. Ранее реакция на феромоны считалась врожденной (см. новость Разнообразие пищевого поведения у нематоды Caenorhabditis elegans поддерживается балансирующим отбором, «Элементы», 09.11.2016); однако в недавней работе, посвященной пищедобывательным стратегиям C. elegans, группа исследователей из США и Франции показала, что нематоды проявляют более сложное поведение, основанное на ассоциативном обучении.

В экспериментах использовали молодых (но уже половозрелых) гермафродитов дикого типа C. elegans линии MY1. В чашки Петри, заполненные агаризованной средой, исследователи локально помещали источник пищи — бактерий Escherichia coli. На одинаковом расстоянии от «пищевого пятна» располагали две небольшие невидимые «ловушки» — одну с запахом феромонов, вторую контрольную (без запаха), — добавляя в среду азид натрия, который обездвиживает нематод (рис. 2).

Смесь феромонов исследователи получали естественным путем. Предварительно нематод, не участвующих в экспериментах, несколько дней содержали в специальной жидкой среде, после чего собирали и фильтровали надосадочную жидкость. Полученный концентрат, содержавший продукты выделения нематод, и использовали в исследованиях.

В непосредственной близости от источника пищи ученые высаживали группу (около 200) особей C. elegans. Если бы все нематоды прилежно уплетали еду, они бы полностью уничтожили ее примерно за пять часов. Однако некоторые особи покидали пищевое пятно существенно раньше — в первые три часа — и отправлялись ползать по чашке Петри. Примечательно, что такие «ранние пташки» чаще попадались в ловушку с феромонами. А вот особи, которые оставались на первоначальном участке «до последнего», как правило, не хотели после еды ползти на запах феромонов — большая часть из них была поймана в контрольной ловушке (рис. 3).

Зачем же нематодам такое сложное поведение? Не исключено, что оно может обеспечивать им больший успех в условиях внутривидовой конкуренции. Так, авторы работы приводят математическую модель, описывающую пищедобывательное поведение нематод. В этой модели на гипотетическом участке расположены три источника пищи, два из которых уже заняты нематодами, но плотность особей на них различается. Перед нематодами стоит выбор из трех возможностей: оставаться у первоначального источника пищи подольше, ползти в направлении другого участка, уже занятого сородичами (ползти на запах феромонов) или же отправиться на поиски не найденного другими особями источника пищи (что может занять гораздо больше времени и сил).

Теоретические расчеты подтверждают, что, действительно, при определенных условиях в начале симуляции часть нематод будет оставаться на месте, а часть — ползти «на феромоны», причем успех особей с разными стратегиями будет одинаковым. В конце симуляции, когда пищевые запасы истощены, нематодам окажется выгоднее отправиться на поиски незанятого участка. Таким образом, несмотря на некоторые спорные допущения, принятые в модели, есть основания полагать, что наблюдаемая в экспериментах разная реакция нематод на феромоны обеспечивает им более эффективное использование пищевых ресурсов в условиях конкуренции друг с другом.

Но, быть может, поведение нематод и их отношение к феромонам попросту зависит от степени насыщения особей? Чтобы ответить на этот вопрос, исследователи дополнительно провели серию экспериментов. Подрощенных нематод на несколько часов помещали в среду одного из четырех типов: в среде либо отсутствовали и пища, и феромоны, либо присутствовало только что-то одно, либо оба компонента были в наличии. Затем ученые определяли, привлекает ли запах феромонов нематод сам по себе.

Выяснилось, что после пребывания в среде с пищей и феромонами особи в тесте на выбор направления уверенно ползут на запах феромонов (рис. 4). А если в пропахшей феромонами среде пищи не было, то нематоды в дальнейшем избегали аромата своих сородичей. Когда же в экспериментальной установке находилась только пища или не было вообще ничего, нематоды демонстрировали равнодушие к запаху феромонов — это опровергает предположение о том, что тяга к феромонам определяется степенью насыщения.

Полученные данные говорят о том, что реакция нематод на феромоны связана с предыдущим опытом. Особи ассоциируют запах феромонов с наличием или отсутствием пищи, и в зависимости от полученного опыта впоследствии ползут «на запах» или же избегают его. Подтверждает идею ассоциативного обучения и серия экспериментов с добавлением в среду отпугивающего вещества — глицерина. Тяга нематод к феромонам снижается, если ранее их запах сочетался с наличием в среде репеллента.

Как уже говорилось, в обсуждаемой работе в качестве источника феромонов ученые использовали сложную смесь из продуктов отходов нематод. Конкретную роль содержащихся в ней отдельных веществ еще предстоит выяснить, однако дополнительные опыты с двумя чистыми веществами — химически синтезированными аскарозидами (ascr#5 and icas#9) — дали сходные результаты.

Таким образом, нематоды C. elegans демонстрируют сложное пищедобывательное поведение, меняя свою реакцию на феромоны в зависимости от предыдущего опыта. Возможно, такое поведение обеспечивает особям более эффективную добычу пищи.

Весьма похожий процесс обучения был ранее описан у шмелей — они избегают садиться на цветки, на которых ранее побывали другие особи (и оставили химические «следы» своего пребывания). Однако так поступают только те особи, которые на своем опыте убедились в том, что из подобных цветков много нектара не извлечешь (Ayasse, Jarau, 2014. Chemical Ecology of Bumble Bees).

Способности нематод к ассоциативному обучению были показаны и раньше: в зависимости от условий содержания, особи C. elegans по-разному реагируют на раствор обычной поваренной соли, избегая его или же, наоборот, предпочитая подползти поближе (R. Hukema et al., 2008. Gustatory plasticity in C. elegans involves integration of negative cues and NaCl taste mediated by serotonin, dopamine, and glutamate). В данной работе показано, что даже запах феромонов может стать таким «нейтральным» стимулом, на который будет формироваться положительная или отрицательная реакция. Полученные данные изменяют ранее сложившиеся представления о поведении C. elegans и говорят о необходимости пересмотреть ряд предыдущих исследований этого вида.

В перспективе весьма интересным представляется изучить пищедобывательное поведение других линий нематод. Так, например, у нематод линии MY14 отсутствует чувствительность к одному из аскарозидов (см. новость Разнообразие пищевого поведения у нематоды Caenorhabditis elegans поддерживается балансирующим отбором, «Элементы», 09.11.2016). Является ли найденная реакция на феромоны общим правилом для нематод, или же она обусловлена какими-то особенностями конкретных линий? Какие именно вещества важны для нематод при выборе дальнейшего пути, и есть ли у особей врожденные предпочтения? Надеемся, что ответы на эти вопросы вскоре будут получены.

Источник: Martina Dal Bello, Alfonso Pérez-Escudero, Frank C. Schroeder, Jeff Gore. Inversion of pheromone preference optimizes foraging in C. elegans // eLife. 2021. DOI: 10.7554/eLife.58144.

Анастасия Вабищевич

Источник: elementy.ru

Adblock test .